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Ein brüchiger Friede zwischen Menschen und Mutanten herrscht auf der Erde, mit einem speziellen Minister für Mutantenfragen, Dr.Hank McCoy alias "Beast" (Kelsey Grammer) haben sie in der Regierung sogar einen Fürsprecher, der sich um ihre Belange kümmert. Als eine Genfirma jedoch ein Mittel entwickelt, mit dem man das Mutationsgen unterdrücken kann, nutzt der nun wieder freie Magneto (Ian McKellen) die bisher auf freiwilliger Basis angebotene "Kur", um Ängste unter den Mutanten zu schüren, sie könnten zur Behandlung gezwungen werden. Er beginnt, eine riesige Armee für den finalen Krieg gegen die Menschen zu sammeln, was wiederum Dr.Xavier (Patrick Stewart) und seine Mutantenschule auf den Plan ruft.

Doch Xavier ist selbst in einer Notlage, da Jean Gray tot ist und dann auch noch Cyclops verschwindet.

Doch sie alle unterliegen einem Irrtum: Jean Gray lebt und in ihr ist ihre ursprüngliche Mutantenfähigkeit wiedererwacht: die unkontrollierbare und unglaublich mächtige "Dark Phoenix".

Als es zum Äußersten kommt, stehen neben Wolverine und Storm nur wenige Mutanten auf der Seite der Menschen...